De Oudheidkamer, het onderkomen van de Vrienden van oud Genemuiden, is een museum op zich. Naast een stijlkamer uit het begin van de 20e eeuw, een keukentje, een origineel vooroorlogs winkeltje en een timmermanswerkplaats is er een permanente expositie over de geschiedenis van Genemuiden. De expositie schenkt aandacht aan alles wat maar met het verleden van Genemuiden te maken heeft: bodemvondsten, gebruiksvoorwerpen, plaatselijke curiosa, voorwerpen van historisch belang, enz. 

In de leesruimte bevindt zich veel papier. Foto's, oude kranten, boeken, aktes, tekeningen. Alles wordt zorgvuldig bewaard en per onderwerp bijgehouden. Vooral de afdeling foto's en genealogie nemen een belangrijke plaats in in deze ruimte.

Op de zolder is een vitrine met daarin de  de meest voorkomende klederdrachtmutsen van Genemuiden. Er is een permanente opstelling van een enkele schoolbanken met bijbehorend materiaal. Ook wordt een schaalmodel van 16e eeuws Genemuiden getoond. Daarnaast worden op zolder vaak exposities gehouden over onderwerpen met betrekking tot Genemuiden.

Ontstaan
 

In april 1974 hield de Genemuidiger Taelkrink één van de eerste presentatieavonden voor het publiek. Dit ging vergezeld met een kleine tentoonstelling van oude voorwerpen uit Genemuiden. Deze kleine expositie in april 1974 legde de grondslag voor de Oudheidkamer. De collectie voorwerpen breidde zich uit en men ging uitzien naar een gebouw om ze permanent te exposeren. Na enig overleg bood het gemeentebestuur het pan Hoek 27 aan, een onbewoonbaar verklaarde woning. Men aanvaarde het aanbod. Na veel ploeteren kon men op 1 februari 1975 de deur openen van de Oudheidkamer. Het tijdstip was gunstig, want in 1975 werd het 700-jarig bestaan van de stad Genemuiden herdacht, waardoor men veel bezoekers trok.

Met deze Oudheidkamer was Genemuiden een cultuur bezit rijker geworden. Echter al spoedig bleken de nadelen van dit oude pand, het lekte overal en het was vochtig, zodat waardevolle papieren niet meer ondergebracht konden worden. Na enkele jaren ondergebracht te zijn geweest in de Klaas Benninkstraat, werd Stichting Vrienden van oud Genemuiden een nieuw pand aangeboden door het stadsbestuur. Het oude pand Hoek 27 zou geheel worden vernieuwd en aan de oudheidkamer ter beschikking staan. In december 1981 werd in een sneeuwstorm door het oudste lid van de stichting dr. D. van der Haar de eerste steen gelegd. In september 1982 werd het nieuwe pand, dat in oude stijl weer was opgetrokken, feestelijk geopend. Met de opening van dit pand was Genemuiden een prachtig museum rijker geworden. Een museum dat absoluut een bezoek waard is.